„Aria the Crepuscolo” to opowieść o aspirującej gondolierce Anne Dostojewskiej z Orange Company, która stara się za wszelką cenę pomóc swojej mentorce, Alice Carroll. Alice wydaje się unikać Athene Glory, swojej własnej mentorki i byłej Undine, która teraz jest śpiewaczką operową. Anne próbuje działać jako łącznik między nimi, a w swojej misji wspierają ją towarzyszące jej Undiny Ai Aino i Azusa B. McLaren. W miarę jak zbliżają się do celu, Anne zdobywa cenną wiedzę na temat czuć swoich starszych koleżanek.