Rok 2148, dwa lata po zakończeniu oryginalnej serii „Fafner in the Azure”. Mieszkańcy wyspy Tatsumiya powoli wracają do normalności po zniszczeniach. Jednak Kazuki, prawie ślepy i częściowo sparaliżowany po walkach z Festum, ciągle wierzy w obietnicę zmarłego przyjaciela Soushi. Jego nadzieje rozbudza pojawienie się tajemniczego chłopca, Misao Kurusu, który nie do końca wydaje się być człowiekiem, a twierdzi, że został wysłany przez Soushi. Po przybyciu Misao, pomiędzy Armią Ludzką a Festum wybucha konflikt, a piloci Fafnera stają przed największym wyzwaniem w swoim życiu – tym razem los dwóch ras zależy od ich działań.