Dwa lata po zakończeniu wyniszczającej wojny między Ziemią a Jowiszem, pokój wydaje się kruchy i niepewny. Tajemnicza grupa terrorystyczna, znana jako „Martian Successors”, zakłóca delikatną równowagę, zagrażając nowym konfliktom galaktycznym. W tych niespokojnych czasach Ruri Hoshino, genialna młoda kapitan, obejmuje dowództwo nad nowoczesnym pancernikiem kosmicznym Nadesico B. Kiedy uprowadzana zostaje ważna postać, los całej ludzkości ponownie spoczywa na jej barkach. Tymczasem Akito Tenkawa, dawny pilot i bohater wojenny, uznany za zaginionego, powraca zupełnie odmieniony. „Kidou Senkan Nadesico: The Prince of Darkness” utrzymany jest w tonie poważniejszym oraz mroczniejszym niż poprzednicy, oferując thriller science fiction, w którym bohaterowie stawiają czoła nie tylko zewnętrznym zagrożeniom, ale również duchom własnej przeszłości.