„Sidonia no Kishi: Ai Tsumugu Hoshi” to historia ocalałych pozostałości ludzkości, które uciekły w kosmos na pokładzie ogromnego statku pokoleniowego Sidonia, po zniszczeniu Ziemi przez tajemnicze kosmiczne formy życia zwane Gauna. Po tysiącleciach dryfowania w przestrzeni, Sidonia znów staje w obliczu ataku Gauna. Dzięki hybrydzie człowieka i Gauna – Tsumugi Shiraui oraz asowi pilotów mechów, Nagate Tanikaze, udaje się osiągnąć tymczasowe zwycięstwo.
Dziesięć lat później… ludność Sidonii korzysta z krótkiego odpoczynku. Spokojne dni mijają, a Tsumugi zaczyna dostrzegać swoje uczucia do Nagate, który jest teraz obchodzony jako bohater Sidonii. Kapitan Kobayashi jednak wiedziała, że póki Gauna istnieją, pokój nie może trwać.
Pada decyzja o stoczeniu ostatniej bitwy, której stawką jest los ostatnich ocalałych ludzi. Czy załodze uda się chronić tych, których kochają?